מדרשת בית שמש שוכנת בסמוך לבנין היסטורי, בית הכנסת “שערי תפילה”, בית הכנסת הראשון בעיר שנבנה ע”י עולי רומניה. מקימי בית הכנסת היו בעלי משפחות ששרדו את השואה, ואת ה”מקדש מעט” הקדישו לקרוביהם שנספו. מדרשת בית שמש וקהילת שערי תפילה החליטו לשתף פעולה כדי לחזק את הקהילה ולתת מקום קבוע לפעילות המדרשה. מדרשת בית שמש שיקמה את בניין בית הכנסת, תוך שימור על העיצוב והריהוט המקורי ואף הוסיפה “מיני תערוכה” של תמונות ואוסף פריטים על תחילת התיישבות בעיר.
בעבר שימש הבנין את מדרשת בית שמש כבסיס לפעילויות וכיום משמש כחלק ממרכז מבקרים למשלחות מהארץ ומחו”ל ולקבוצות תלמידים בסיורם בעיר. הקהילה ממשיכה להתפלל בבית הכנסת בשבתות ובחגים באופן קבוע.
לפני שנה עברה המדרשה למבנה חדש שהוקם בסמוך לבית הכנסת. המבנה מהווה חלק ממרכז מבקרים לתולדות היישוב ומוקד פעילות לילדי העיר שהמדרשה ממשיכה בהקמתו בימים אלה. המבנה הוקם בסיוע תורמים מבית ומחוץ. נערך טקס חנוכת בית מרשים בו השתתפו רבים משותפיה של המדרשה מבית שמש ומרחבי הארץ.